Object-centered encoding by face-selective neurons in the cortex in the superior temporal sulcus of the monkey

这篇文章在清醒猕猴的颞上沟皮层（superior temporal sulcus）与颞下皮层记录单细胞，用"把头倒过来"这一巧妙的操作检验面部神经元用的是哪种坐标系：观察者中心（viewer-centered）还是物体中心（object-centered）。结果有 10 个神经元对头的某种转动有选择性，且这种选择性在头被倒置、被从背后看时依然保持——而倒置恰恰颠倒了视网膜与观察者坐标系里的运动向量，这是物体中心编码的直接生理学证据。第二部分进一步发现 18/37 的面孔选择性神经元能跨视角地区分不同个体，但其中大多数仍带视角调制，作者将其解读为介于观察者中心与物体中心之间的中间表征。

研究背景

物体的视网膜像随观察距离与角度而变。如果视觉系统用观察者中心坐标系表征物体，就必须为每个视角各存一份表征——按 Marr 与 Nishihara (1978) 的分析，这是一种极不经济的存储方式；物体中心表征只需存一份，且在与其它模态（如味觉）建立联结时也只须建立一次，否则不同视角的联结可能互不匹配、导致行为不一致。人类神经心理学证据也指向这一区分：右侧大脑半球后部损伤的病人辨认物体的"不常见视角"困难，难以把不常见视角与原型视角匹配（Warrington and Taylor 1978），同样难于把同一人的不同朝向或光照下的面孔匹配起来（Benton and Van Allen 1968），而这与面容失认症（prosopagnosia）可以分离。猴子方面，颞下皮层损伤造成大小恒常性障碍与变换后客体辨别障碍，Weiskrantz 与 Saunders (1984) 由此推测颞下皮层前部存储客体的"原型"。

生理学已知该区存在面孔选择性神经元（Perrett et al. 1982；Baylis et al. 1985；Rolls 1984）。问题是它们在三种可能的坐标系——视网膜坐标、观察者中心坐标、物体中心坐标——中用哪一种。许多神经元对观察距离与大小相对不敏感，已排除视网膜坐标；此前对运动敏感神经元的研究中，105 个里 45 个对"朝向/背离观察猴的运动"有反应，显然是观察者中心的；但另有约 24 个细胞对被视猴头的绕轴转动有反应，其坐标系归属悬而未决。另一条线索是个体身份：许多细胞对同一个体的不同视角反应不同（观察者中心），但有报告称部分细胞按身份一致地反应、不受视角影响（Perrett et al. 1984），这需要系统的定量检验。缺口因此明确：需要用倒置等变换把两种坐标系的预测分开，并系统测量身份编码的视角不变性程度。

研究思路

作者的总体策略是找那些"倒置会改变观察者中心描述、却不改变物体中心描述"的刺激条件，让两种假设给出可区分的预测。实验一利用头部转动：头做腹侧屈曲（ventral flexion，低头）还是背侧屈曲（dorsal flexion，仰头），在物体自身的坐标系里是不变的描述，但头一旦倒置，视网膜上的运动方向就反了过来——若细胞按观察者中心/视网膜坐标编码，倒置后应转而响应反方向运动；若按物体中心编码，则倒置前后响应同一种运动。再辅以侧位、背位等各向异性视角（anisomorphic，即转出新的观察面）与各向同性旋转（isomorphic，即图像平面内的旋转）检验。反向运动本身还被用作对照：它与正向运动经过同一组图像状态、只是时序相反，故对任何特定图像构型有偏好的细胞在反向运动时也应反应。实验二转向静态面孔的身份编码：给细胞呈现不同个体在大量视角下的面孔，用双因素方差分析把"身份"（组因素）与"视角"（处理因素）的贡献分开，并用向量合成量化每个细胞的最优视角及其对视角的敏感度。两个实验合起来回答同一个问题：这套面孔表征在坐标层级上走到了哪一步。

方法

记录用玻璃绝缘钨丝微电极（Merrill 与 Ainsworth 1972 方法，不镀铂），在 3 只清醒猕猴（1 只恒河猴 Macaca mulatta，6.5 kg；2 只食蟹猴 Macaca fascicularis，3.5 与 4.5 kg）坐于猴椅上进行；动作电位经放大转为数字脉冲，由 Microvax 2 计算机在线分析。电极位置用 X 光片相对永久植入的参考电极与骨性标志定位（以蝶骨后翼为参照），并结合连续 50 μm 切片上的参考电极与部分微电极轨道末端的微损毁重构。实验一：在围住猴子的屏幕上开 6 cm 孔（对应 12 度视角）、实验者在 1 m 外以中性表情做头动——腹侧/背侧屈颈与逆/顺时针各向异性转动，幅度约 90 度、历时 1.5 秒；定量测试用手工触发窗口内的每秒脉冲计数。确定偏好运动方向后，把偏好运动与反向运动在中点朝向为正立、90 度与 180 度各向同性旋转、左右侧位、背后等最多 16 种条件下随机或平衡呈现；真实头动靠实验者弯身实现，视频刺激靠旋转显示器实现。另测控制刺激：光栅与非面孔图像、头的平移与迫近、手与刷子的转动等，并测试不同个体、三维头模型、不同距离与二维录像。统计用双因素方差分析比较偏好运动与反向运动在多种处理间的反应。实验二：37 个面孔选择性神经元接受不同个体、不同视角的静态面孔刺激。9 个细胞用三维真面孔经 1 秒快门呈现；28 个用数字化面孔（256×256 像素、256 灰阶，帧存随机呈现），其中 13 个看两个面孔的 8 种视角（左右 45 度与全侧位、正立、上下俯仰、背后），15 个看三个面孔的 21 种视角（水平每 22.5 度一档加俯仰）。猕猴在测试中同时做小圆点（S+ 白圆 0.5 度舔果汁、S- 黑圆不舔以免高渗盐水）辨别任务以保证注视；眼位用植入的银/氯化银电极做眼电图（EOG）监测（精度 1–2 度），注视不稳或 600 ms 内眼动超过 3 度的试次剔除；反应取刺激呈现后 100–600 ms 的脉冲数，每套刺激重复 4–10 次（每次新随机序列）以供方差分析。

主要结果

1. 约半数被筛细胞中挑出一小组"头转动"选择细胞，且全部是物体中心编码。在预筛的 1865 个神经元中，12 个对头的各向异性转动选择性反应（4 个偏好腹侧屈曲、5 个背侧屈曲、2 个逆时针、1 个顺时针），其中 10 个在宽范围起始朝向下做了完整测试；它们对静止刺激一律无反应。全部 10 个细胞在双因素方差分析中呈现高度显著的"物体中心转动方向"主效应，与起始朝向无关（如 Iil176：F=220.4，P=0.000018；NN0756：F=2382.1，P<0.001，测了 16 种朝向；表 1）。
2. 倒置与背位不翻转选择性——物体中心编码的关键证据。测过倒置的 6 个转动敏感细胞全部在头倒置时仍响应同一运动（图 2、图 3）；QQ018 对三维头的腹侧屈曲在正立、倒置、任一侧位、背后观察时都强烈反应，对背侧屈曲几乎无反应，对垂直平移与对照运动不高于基线（图 4）。更关键的是 QQ018 对二维视频的测试：把显示同一头动录像的显示器旋转 0、90、180 度，腹侧屈曲特异性照样保持（图 5）——说明三维物体中心描述可以从二维图像算出，并排除了深度线索或光照变化的解释。
3. 选择性是"面部专属"且对个体泛化。这些细胞对平移、迫近、非面部物体（手、刷子）的转动不反应（仅 1 例泛化到手的转动）；4/4 个受测细胞在换用不同个体做同一头动时保持反应。特例：Iil176 除腹侧屈曲外还选择性地响应闭眼（眼睑下落）与眉毛向眼的运动，倒置后仍保持（图 8），且与注视方向无关。
4. 身份编码部分地跨越视角，但多数仍带视角调制。37 个面孔选择性细胞中，18 个对不同个体在跨越各向异性变换的视角间保持一致的反应差（身份主效应显著；图 10a）；但其中绝大多数（正文统计为 15/18，摘要作 16/18）的响应仍受视角显著调制（图 10b：QQ0740 对 GCB 的反应强于 MEH，且侧位、四分之三侧位与仰视时差异更大）。反向地，19 个无一致身份差异的细胞中 16 个有显著的视角主效应——纯观察者中心编码。
5. 最优视角广泛分布、调谐普遍不尖。向量分析（图 11）显示各细胞的最优视角散布在很宽的范围，并不聚集于正脸或 90 度侧位；更多细胞偏好能看到头部前部的视角（正面信息量大），但多数细胞对视角的敏感度（向量长度 0–1 的对比度式度量）不高，反应在视角间有相当的不变性或泛化。两类细胞在解剖上弥散分布于同一区域（图 9、图 12），且常与静态视角选择细胞相邻。

图注解读

图 1 · 一个头动选择细胞的原始反应

原文图注：Fig. 1. Examples of the responses of one head-movement selective neuron (Iil176) to some of the stimuli: ventral and dorsal flexion of a head presented through the shutter, and static faces presented on a video monitor. The spontaneous activity during presentations during which the shutter was opened with no stimulus visible is also shown. Six or 7 peristimulus time rastergrams and a peristimulus time histogram are shown for each stimulus. The onset of the visual stimulus was at time 0. The bin width was 10 ms. The means and the standard errors of the responses are shown in this and subsequent figures

这是细胞 Iil176 的原始数据展示：每组刺激（快门后呈现的头腹侧屈曲、背侧屈曲，以及显示器上的静态面孔）配 6–7 条刺激周围时间栅图（peristimulus rastergram）加一条直方图，时间 0 为刺激呈现，格宽 10 ms，最右一栏是快门打开但无刺激可见时的自发活动对照。读图要点：腹侧屈曲一栏在 0 时刻后放电爆发，背侧屈曲与静态面孔各栏几乎贴着自发水平——强烈的选择性与低自发放电是本文全部转动敏感细胞的典型面貌。

图 2 · 倒置不改变腹侧屈曲偏好

原文图注：Fig. 2. The responses of neuron Iil176 showing selectivity for ventral flexion of a head across a wide range of cases, tested in upright, inverted and other midpoint orientations. These responses were maintained across different individuals. V = ventral flexion; D = dorsal flexion

横轴按不同中点朝向（正立、倒置及其它）分组，每组内并排 V（腹侧屈曲）与 D（背侧屈曲）两根柱，纵轴为平均放电率（0–50 spikes/s，误差棒为标准误）。无论头是正立还是倒置、无论用哪个人做刺激，V 柱都显著高于 D 柱。这正是结果 1、2 的核心证据：倒置会反转视网膜上的运动方向，细胞的偏好却纹丝不动。

图 3 · 八种处理下同样的腹屈偏好

原文图注：Fig. 3. A neuron (NN0521) responsive to ventral flexion (V) versus dorsal flexion (D) tested across a wide range of treatments. These include full-frontal view, right and left profile, and back of the head, in both upright and inverted conditions

细胞 NN0521 在正面、右侧位、左侧位、背后四种各向异性视角 × 正立/倒置两种状态共八种处理下的 V/D 对比柱状图。三因素方差分析显示腹屈对背屈高度显著（F(1,3)=215.1，P<0.001），其它主效应与交互都远达不到显著。它把"物体中心选择性"从 Iil176 一例推广到多视角全条件，支撑结果 1。

图 4 · 三维头模型下的全视角不变性

原文图注：Fig. 4. Responses of a neuron to ventral flexion of the head viewed in 3 dimensions, showing invariance across isomorphic and anisomorphic transforms. The neuron shown here (Cell QQ018) responded vigorously to a head undergoing ventral flexion (V), whether the head was viewed upright, inverted, presented in either profile, or seen from behind. There was little response to dorsal flexion (D), and the response to vertical translation was minimal

细胞 QQ018 对三维头模型的反应柱状图：正立、倒置、左右侧位、背后等条件下的 V 与 D 对比，外加垂直平移的控制条件。V 柱在各视角下都高，D 柱与平移柱贴近基线。这一图例同时充当了阴性对照的示范——所有转动敏感细胞对平移等控制运动都不显著高于基线（结果 2、3）。

图 5 · 二维录像同样不破坏选择性

原文图注：Fig. 5. Responses of the neuron in the previous figure (QQ018) to a video sequence showing ventral flexion of the head. Specificity for ventral flexion (V) versus dorsal flexion (D) was maintained across 90 deg and 180 deg isomorphic rotation

同一细胞（QQ018）对视频头动的反应，横轴为显示器被各向同性旋转的度数（0、90、180），每组仍是 V/D 对比。录像中的个体与图 4 的三维头还不是同一个人。V 的优势在三个旋转角度下都保持，说明该细胞从纯二维图像中就提取了物体中心的三维运动描述——这是排除"深度线索或光照变化造成视角不变性"这一替代解释的关键控制（结果 2）。

图 7 · 逆时针转动选择细胞的 16 条件检验

原文图注：Fig. 7. The responses of a neuron responding to counterclockwise movement of the head (as viewed from above). This neuron (NN0756) was tested across a wide range of cases. Upright and inverted conditions were tested for face forward, left profile, back of the head, and 90 deg isomorphic rotation. Rightward arrows indicate clockwise rotation, and leftward arrows indicate counterclockwise. The sector from which the head rotated to center (full face) is indicated by R or L (see text)

细胞 NN0756 的大规模检验：正立与倒置两大组，每组内按正面、左侧位、背后、90 度各向同性旋转四种中点朝向再分，每组内又分从右侧（R）还是左侧（L）转回正面、顺时针（右向箭头）还是逆时针（左向箭头）。四个不同运动在每个参考位下受测，物体中心转动条件高度显著（F(1,3)=2382.1，P<0.001），其它一切处理均不显著。这是表 1 中 F 值最大、条件最多（16 种朝向）的细胞，是结果 1 的最强单例。

图 8 · 同一细胞还编码"闭眼"这一面部动作

原文图注：Fig. 8. The responses of neuron Iil176 which showed selectivity for closing movements of the eyelids and movement of the brow toward the eye, maintained even when the face was presented in inverted orientation

细胞 Iil176 对面部局部动作的反应：对眼睑下落（闭眼）反应最强，对眉毛向眼部的运动反应较弱，且倒置呈现时依然保持；对单纯的眼动（注视方向变化）无差别。作者特别看重这个双重选择性——低头与闭眼在猕猴的支配互动中常一起出现，同属"打断社交接触"的行为组，这为"输入空间中的相关学习塑造细胞反应"的假说提供了素材（结果 3 的行为学延伸）。

图 9 · 实验一细胞的位置重构

原文图注：Fig. 9. A schematic representation of the location within the cortex in the superior temporal sulcus of the neurons described in experiment one. The antero-posterior position of each neuron relative to sphenoid is listed in Table 1. The population of neurons studied was located within the cortex lying between the dashed lines

实验一所报细胞在颞上沟皮层内的位置示意图（前后位置以蝶骨为参照列于表 1，左右与深度在此图上标出，虚线之间为取样皮层）。要点是这些细胞并非聚集成一小块，而是散布在已报告过面孔反应神经元的各个构筑区内，且常紧邻对某特定静态视角有选择性的细胞——这为"观察者中心与物体中心编码在同一区域共存"的说法提供了解剖注脚。

图 10 · 身份差跨视角保持：极坐标图上的两条线

原文图注：Fig. 10a, b. The responses of two neurons which responded differently to the faces of two individuals irrespective of viewing angle. Responses to two different faces are marked as solid and dashed lines on polar plots which show the viewing angle. Zero degrees is the front of the face, and 90 deg is the left profile of the stimulus face. The firing rate response is shown by the distance from the center of the polar plot, and the calibration circles show spikes/s, a This neuron responded consistently differently to two faces across most orientations except for the back of the head. b An example of a cell showing consistent differences between individuals with some modulation by viewing angle as well, in that the cell responded better to profile views than to other views

极坐标图：角度为观察视角（0 度为正脸，90 度为刺激面孔的左侧位），离圆心的距离为放电率，实线与虚线分别对应两个不同的个体，校准圆标出 spikes/s。(a) 中的细胞除背后视角外，在几乎所有朝向上对两张脸都保持一致的差距——接近理想的身份编码；(b) 中的细胞（QQ0740）对个体 GCB 的反应整体高于 MEH，但差距在侧位、四分之三侧位与仰视方向被进一步放大——身份信号叠加了视角调制。这两幅图并列呈现了结果 4 的两种形态：完全的与不完全的跨视角身份编码。

图 11 · 最优视角的分布与视角敏感度

原文图注：Fig. 11. This polar response plot shows the viewing angle at which the different neurons responded optimally. Each line represents the optimal viewing angle shown by one of the neurons to one face. The length of the vector indicates the sensitivity of the neuron to viewing angle, as described in the text

每个向量代表一个细胞对一张脸的最优视角（方向由对各视角反应做向量合成求得，向量长度按对比度式公式 (Xmax−Xmin)/(Xmax+Xmin) 度量，0 到 1）。读图要点：向量的方向散布极广，并不聚在正脸或侧位；长度多数偏短，说明大多数细胞对视角的调谐并不尖锐、跨视角泛化明显；而方向略偏向"能看到脸的前部"的一侧，与正面信息量更大的事实一致。此图支撑结果 5，并暗示系统并非只存储少数几个特征视角。

图 12 · 实验二细胞的位置重构

原文图注：Fig. 12. A schematic representation of the location within the cortex in the superior temporal sulcus of the neurons described in experiment two. The responses of neurons which responded differently to different individuals across anisomorphic transforms are shown for two monkeys by the closed symbols. The open symbols show the recording sites of the other neurons analysed

实验二细胞的记录位置：实心符号是两只猴中"跨各向异性变换区分个体"的细胞，空心符号是其它被分析的细胞。与图 9 呼应，身份选择细胞与视角选择细胞混杂分布在同一片颞上沟/颞下皮层区域，没有按坐标系分区的迹象——这直接支撑讨论中"该区是两种表征交接的加工阶段"的观点。

讨论

作者的论证分两步收拢。第一，物体中心编码确凿：6 个转动敏感细胞（含 QQ018、NN0521、NN0756、Iil176）在头倒置时仍响应同一种运动，而倒置恰恰反转了视网膜与观察者坐标系的运动描述；QQ018 的二维视频测试进一步表明该三维描述可从二维图像算出。第二，身份编码是"部分不变"的：37 个细胞中 18 个跨视角区分个体，但多数仍受视角调制，作者据此提出这类反应介于观察者中心与物体中心之间，并猜想视角不变表征是在"反应中同时携带视角与个体信息的细胞"之间建立联结而逐步形成的（Perrett et al. 1987；Rolls 1987）；图 11 的宽分布也表明系统并未只存少数特征视角。作者同时强调这些身份细胞的编码是群体性的（ensemble encoding）——不同个体引起不同幅度而非"有/无"的反应，与"祖母细胞"（grandmother cell）式的单细胞编码相对立。值得注意的反例被正面处理：对"转头背离观察者"之类只能用观察者中心坐标描述的运动确有细胞响应，且该区还有对特定静态视角（如侧脸）敏感的细胞；这种混杂被解读为该区正是"从不同视角计算三维物体"的加工阶段，并与损伤（Weiskrantz and Saunders 1984）与冷却（Horel 1984）研究提示的"功能分级重叠"相容，还可能与右半球后部损伤病人的不常见视角障碍（Warrington 1982；Ratcliff and Newcombe 1982）同源。行为学意义落在社交上：攻击性表情常伴头部垂直运动、恐惧表情伴水平转头，社交场景中这些动作常被从侧面、背后甚至颠倒地看到，物体中心的运动表征因此对猴有实际价值；Iil176 对"低头+闭眼"的双重反应则被归因于相关学习机制对输入相关性的捕捉。局限方面，转动敏感细胞样本很小（10 个完整测试）、"中间表征"的机制解释（联结学习）在本文只有推测层面，文中未详述反向的定量模型。

一句话总结

这篇论文最漂亮的操作是"倒置检验"：一个把视网膜运动向量完全反转、却对物体自身描述毫无影响的变换，让坐标系的归属第一次在单细胞水平上变得可判——结论是颞上沟里确有一批细胞按物体自身的坐标系给头动和闭眼这样的社交动作编码。以我的理解，实验二的 18/37 也同样重要但常被忽略：不变性是"部分完成"的，身份信号里还掺着视角调制，作者把这种不完美诚实地上报并纳入"由联结学习逐步建构不变表征"的框架，这种把中间态当数据而非噪音的态度，正是后来不变性计算研究一贯的口味。