Coding of stimulus invariances by inferior temporal neurons

这是 Vogels 与 Orban 为《Progress in Brain Research》专辑（Norita、Bando、Stein 主编）撰写的一章工作总结，核心问题是：猕猴颞下皮质（inferior temporal cortex, IT）神经元对形状的选择性，能否在大小、位置、定义线索（亮度/相对运动/纹理）与部分遮挡这几类视网膜输入巨变下保持不变。答案被概括为一个漂亮的双重命题——"选择性可以变，偏好不变"，并由此推出形状不变性由神经元群体的相对活动编码。它与同期 Science 论文（Sary 等 1993）和 J. Neurosci. 论文（Kovacs 等 1995）互为表里，是物体识别不变性单细胞证据线上的经典一站。

研究背景

不变性（invariance）问题的出发点是：我们能无视视网膜像的巨大变化而识别同一物体，那么脑是为每个尺寸、位置分别存储表征，还是构建尺寸/位置不变的表征？后者才说得通，否则需要为每件物体维护一个庞大的多重表征库。单细胞证据链在当时已相当厚：Hubel 与 Wiesel（1962）的复杂细胞已含初级位置不变性；从 V1 到 V2、V4、IT 感受野（receptive field）逐级增大，Gross 等（1972）发现 IT 神经元感受野平均约 409 平方度、可含同侧视野；此后多个实验室证明刺激选择性对感受野内位置变化大体不变，形状与颜色选择性对尺寸变化也基本不变（Schwartz 等 1983；Komatsu 等 1992；Sary 等 1993；Lueschow 等 1994；Tovee 等 1994；Ito 等 1995；Logothetis 等 1995）。

但位置与尺寸只是不变性家族的两员。同一物体可以凭亮度、深度、颜色、纹理或相对运动中任一线索从背景中分离出来并被识别——这种"线索不变性"（cue invariance）有明显的生存价值：藏在灌丛里的天敌可能只靠运动或纹理显现。类似地，部分遮挡同样不破坏物体识别（行为证据见 Kovacs 等 1995；Schiller 1995）。这两类不变性在 IT 单细胞层面的直接检验是本文两个实验的位置：一是让同一组形状分别由亮度、相对运动或纹理差定义，测选择性是否跨线索保持；二是让形状被随机方块图案部分遮挡，测选择性是否保留。

研究思路

设计的关键是让同一组 8 个几何形状经由多条"视觉通路"进入 IT：亮度差（LUM）、图形内外点阵反向运动（KIN）、点大小纹理差（TEX），且 KIN 与 TEX 条件下图形与背景的平均亮度严格相等——这样神经元的任何响应只能来自运动或纹理线索。遮挡实验则用亮度定义的形状轮廓，一半试次叠加平均约 50% 遮挡率的方块图案。分析上有意识地分两层：选择性（selectivity，响应是否依赖形状）与偏好（preference，哪个形状最优）；不变性主要检验后者，因为响应幅度预期会随刺激的显著性而变。汇总个体差异用"排序归一化"群体曲线（rank analysis）：先把各神经元按亮度条件的形状响应排名，再考察运动/纹理/遮挡条件下响应是否沿同一排名递减——若与线索无关，曲线应当压平；若不变，则各条件曲线重合。图 6 与图 12 就是这两次分析的落点。

方法

两只雄性恒河猴（Macaca mulatta），记录部位经组织学确认位于 TE 后部与中部（可能延伸到 TEO 前部，按 Iwai 与 Mishkin 1968 分区），具体在颞上沟下岸近外侧面处或 IT 外侧部；常规清醒猴单细胞记录，眼位用巩膜搜索线圈监测。刺激由 Utrecht 制作的专用硬件驱动的 BARCO CD233 显示器呈现（帧率 50 Hz，P22 荧光粉）：8 个等面积（约 10 平方度）形状叠在逐试更替的随机点纹理背景上（点密度 50%，点大小 3 或 5 弧分）；运动定义刺激中图形内外点阵反向运动（速度 3 度/秒）。遮挡实验的遮挡物为随机分布的不透明方块（边长 0.6 度，密度 50%，亮度与形状轮廓相同），铺满全屏、相对形状的位置逐试随机，在注视开始时即出现，比形状早 700 ms，使图形—背景在知觉上更易分离。猴子先注视光点，700 或 1000 ms 后形状呈现 300 或 500 ms；只分析保持注视的试次，每条件至少 10 个交叉呈现的完成试次；净响应用刺激期减刺激前活动逐试计算，计数窗宽与刺激时长一致；每细胞以方差分析（ANOVA）检验形状响应与选择性。

主要结果

1. 尺寸不变性：修响应幅度不恒定、偏好不变。或“响应幅度改变、偏好不变”。同一神经元对大（面积 16 倍）图形的净响应整体高于小图形，但响应—形状关系的轮廓在两个尺寸间几乎平行，即形状偏好对 16 倍面积变化保持不变。

2. 线索汇聚广泛但选择性分布不均（图 3、4）。共 372 个对至少一种形状刺激有响应的 IT 单位；其中 65% 的响应神经元（n=261）对三种线索定义的形状都有响应（单细胞水平的"线索汇聚"），但也有只对亮度或只对运动响应的细胞（图 3 反例）。对三线索都响应的神经元中 28% 对三种线索都表现形状选择性。选择性的"有无"跨线索相关但远非绝对：三组卡方检验均 P<0.01；亮度—运动组合中 32% 的细胞只对其中一线索有选择性，且存在不对称——63% 的亮度选择性单位也对运动选择，反向则达 80%，即对等亮度线索有选择性的细胞多半同时对亮度选择，反之不然。

3. 线索不变性成立在偏好而非强度上（图 6；同法用于亮度—纹理组合见文中的图 7，对三线索皆选择性的神经元子集结果相同，见 Sary 等 1993）。响应强度依赖线索：亮度定义形状的响应通常高于同一形状的运动或纹理版本（中位比值 1.4 与 1.5）。但把神经元按亮度条件排序后，运动与纹理条件下的归一化平均响应沿同一排名同步倾斜下降，曲线与亮度条件几乎重合——形状偏好跨线索不变。图 5 的个例神经元只对星形响应、三种线索下偏好一致，且在 4 度偏心位置上（亮度与运动条件）偏好亦不变。

4. 相对运动线索本身驱动响应（图 8、9）。运动定义显示里另含边界闪烁（动态遮挡）这一混杂线索；同向运动的对照显示只保留闪烁。结果平均净响应在带相对运动时更高（配对 t 检验 P<0.01），15 个受测的形状选择性神经元无一例外（平均比值 2.6）——响应确实由相对运动线索驱动。受测神经元中 43% 对运动定义的形状有选择性。

5. 部分遮挡削弱响应但不改偏好（图 10—12）。80 个受测神经元中 21% 在遮挡下不再响应形状（图 10）；多数继续响应，31% 对遮挡物出现有瞬态反应（图 11），多数对遮挡物本身无反应。群体上无遮挡响应平均为遮挡条件的 1.7 倍，遮挡条件下潜伏期平均延长约 50 ms；但按无遮挡条件的偏好排序，遮挡条件的平均归一化响应曲线几乎重合（图 12，图中亦叠示两条件的响应差）——形状偏好对部分遮挡不变，选择性程度受遮挡影响轻微，遮挡物静止或运动结果相同（详见 Kovacs 等 1995）。

图注解读

图 1 · 三种定义线索的刺激示意

原文图注：Fig. 1. Illustration of the stimuli used in the cue-invariance experiment. A triangle is defined by a difference in luminance between figure and background (LUM), by relative motion of the dots (up versus down) of the figure and background (KIN), or by a difference in dot size (texture) between figure and background (TEX). For the middle figure (KIN), the arrows show the direction of motion of the dots and the hatching indicates the virtual borders, which are rendered visible solely by virtue of the motion. The direction of motion (up or down) was randomized over trials.

解读：同一个三角形的三种版本——亮度定义（LUM）、相对运动定义（KIN）、纹理定义（TEX）。KIN 一格中箭头示点阵运动方向、斜线示意仅靠运动才可见的"虚边界"；运动方向（上/下）逐试随机，防止动物或细胞把运动方向当作形状编码。此图不承载结果数据，而是全文结论的刺激学前提：结合方法部分所述 KIN 与 TEX 条件下图形内外平均亮度相同，任何跨线索保持的响应只能来自抽象的形状信息。

图 2 · 尺寸不变性的单细胞示例

原文图注：Fig. 2. Response of an IT neuron to eight different shapes of two different sizes. The figures were eight luminance-defined shapes and the area of the large figures was 16 times larger than the area of the small figures. The net average firing rate was higher for the large than for the small figures but the shape selectivity was invariant to the change in size.

解读：横轴为 8 个亮度定义形状（I–VIII），纵轴为净平均发放率（约 0–80 spikes/s），两条曲线分别为大图形（面积 16 倍）与小图形。读图要点：大图形曲线整体抬高——响应幅度不是尺寸不变的；但两条曲线随形状起伏的轮廓几乎平行——"哪个形状最优"不随尺寸改变。这一例为全文定调：不变性住在偏好里，不住在发放水平里。

图 4 · 跨线索选择性的有无相关但不重合

原文图注：Fig. 4. Shape selectivity compared for IT neurons responding both to luminance and motion cues (Top) and for neurons responding to luminance and texture cues (Bottom). The presence of shape selectivity (SEL) was determined for each responding neuron and visual cue by Analysis of Variance.

解读：上板块比较同时响应亮度与运动线索的神经元，下板块为亮度与纹理；每一格按 ANOVA 判定的"对线索 A 选择/不选择 × 对线索 B 选择/不选择"陈列细胞数。三组卡方检验均 P<0.01，即选择性的有无跨线索倾向一致；但相关远非绝对——亮度/运动组合中 32% 的细胞只对其中一线索有选择性，并呈不对称（亮度选择者 63% 对运动选择；运动选择者 80% 对亮度选择）。该图支撑主要结果第 2 条：汇聚是常态，但选择性是逐线索获得的。

图 6 · 按亮度偏好排序后的归一化响应曲线（LUM vs KIN）

原文图注：Fig. 6. The average normalised response plotted as a function of shape rank for those neurons showing shape selectivity for the luminance and motion cue. The figures were ranked according to their response to the luminance-defined shapes (LUM). The same ranking was applied for the motion-defined (KIN) figures.

解读：横轴为按亮度条件响应排定的形状名次（1=最优……8=最差），纵轴为对最优响应归一化的平均响应（刻度约 0–1.1）。判读逻辑：若运动条件下的偏好与亮度无关，KIN 曲线应当是平的；实际两条曲线同步下降，说明按亮度得到的排名同样预测运动条件下的响应排序。这是全文最关键的群体图，支撑主要结果第 3 条"线索不变性成立在偏好上"；正文指出亮度—纹理组合（图 7）与三线索子集分析结论相同。

图 8 · 相对运动显示与其同向运动对照

原文图注：Fig. 8. Illustration of the relative motion display (left) and control display (right) used to determine the contribution of the relative motion cue to the neuronal responses. The control display is identical to the relative motion display except that in the former display the motion of the dots in figure and background have the same direction (no relative motion). In the case of the illustrated square, its horizontal borders will be visible as flickering dots due to the presence of the dynamic occlusion cue (appearance and disappearance of the dots at that virtual border). Other conventions as for Fig. 1.

解读：左为标准显示——图形内外点阵反向运动；右为对照显示——同向运动，运动线索消失，只剩与运动方向不平行的边界上因点阵生灭而闪烁的"动态遮挡"线索。两屏其余条件完全相同，故二者响应之差可归因于相对运动线索本身。此图是图 9 实验的设计说明，不单独承载结果。

图 9 · 相对运动贡献指数的分布

原文图注：Fig. 9. Distribution of the difference in response to the relative motion and control display. The difference was expressed as an index defined by subtracting the response to the control display (No Re1 M) from the response to the relative motion display (Re1 MI and dividing the result by the sum of both responses. Hatched bars indicate shape seltctive neurons.

解读：直方图。横轴为指数 (Re1 M − No Re1 M)/(Re1 M + No Re1 M)，正值表示带相对运动时响应更强；纵轴为神经元数目。群体分布明显偏向正值——平均净响应在带相对运动的显示中更高（配对 t 检验 P<0.01），斜线柱（正文称以黑色标示）标出的形状选择性神经元全部为正（15 个无一例外，平均比值 2.6）。该图堵上了运动刺激的最后一个混杂口子，支撑主要结果第 4 条。

图 10 · 遮挡下"失明"的神经元

原文图注：Fig. 10. Responses of an IT neuron with and without partial occlusion of the shapes. The peristimulus time histograms of the spikes for each of the eight shape outlines shown above the histograms in the no-occlusion (1st and 3th row) and occlusion condition (2nd and 4th row). Presentation of the shape is indicated by the second vertical bar in each histogram. This neuron failed to respond when the shapes were partially occluded.

解读：8 个形状轮廓的刺激期直方图，第 1、3 行无遮挡、第 2、4 行有遮挡；每直方图内第一竖线为注视开始（遮挡图案此刻出现）、第二竖线为形状呈现。无遮挡行可见清晰的形状诱发反应，遮挡行形状期内响应基本消失。这例代表 80 个受测神经元中的 21%，划出了遮挡不变性的边界——遮挡对部分细胞足以摧毁其形状信号，尽管人与猴在行为上仍可辨别这些形状。

图 11 · 遮挡下保持选择性的神经元

原文图注：Fig. 11. Example of an IT neuron showing similar shape selectivity with and without partial occlusion. Note that this neuron responded transiently to the onset of the occluder, which was presented when the monkey started to fixate (indicated by the first vertical line in each histogram). Conventions are the same as for Fig. 10.

解读：版式与图 10 相同。该神经元对遮挡物出现（第一竖线）有瞬态反应，随后在遮挡与无遮挡两条件下响应幅度不同但形状选择性相似。它和图 10 互补呈现遮挡实验的两类典型个体结果；正文补充：31% 的神经元对遮挡物出现有反应，多数则对遮挡物本身无反应。

图 12 · 遮挡与无遮挡的群体偏好曲线

原文图注：Fig. 12. Average net response and standard errom as a function of shape rank with and without partial shape occlusion. The shape rank was determined using the shape selective responses in the no-occlusion condition only and the same ranking was applied to average the responses in the occlusion condition.

解读：横轴为按无遮挡条件排定的形状名次，纵轴为平均净响应（刻度约 0–25 spikes/s），两条曲线分别对应无遮挡与 50% 遮挡条件；正文说明图中还给出了两条件的响应幅度之差。判读与图 6 同构：遮挡曲线整体压低（无遮挡约为遮挡条件的 1.7 倍）且响应潜伏期平均延长约 50 ms，但两条曲线随名次下降的斜率一致——偏好排序不变。此图与图 6 并列为"选择性住在偏好里"的两大群体证据，支撑主要结果第 5 条。

讨论

作者把发现收拢成一条原则：单细胞响应强度随位置、大小、线索显著性与遮挡而变，但形状偏好对这四类变化大体不变——并类比对比度与线长对初级视皮层朝向选择性的影响（Sclar & Freeman 1982；Henry 等 1973；Schiller 等 1976）。由此推出编码方式的推论：行为上的不变性不在单细胞而在群体——只要偏好形状匹配刺激的那组细胞在各条件下平均最活跃，"相对活动"而非"绝对活动"就能在任何条件下标志同一形状；响应幅度中随尺寸、线索、颜色（Komatsu 等 1992）等非形状参数变化的成分，反而可携带物体表面属性与部件关系等信息。与 Ito 等（1995）"偏好可能随位置尺寸微妙改变"的报告对照，作者承认这类例外存在但强调其远小于整体相似性，且无法判断这些例外是功能性的还是生物系统的固有瑕疵。对 Miyashita 与 Chang（1988）"前内侧颞皮质连响应幅度都不变"的说法，作者引 Lueschow 等（1994）予以限定（69% 的细胞响应水平依赖位置、43% 依赖两倍尺寸变化），并指出迄今没有任何神经元在行为不变性的整个范围内幅度完全不变。最后，不变性被描述为沿腹侧通路逐步涌现：V2 已有跨线索的边界神经元（错觉轮廓，von der Heydt 等 1984；立体边界与运动边界），IT 的线索不变性很可能继承自这些早期"边界探测器"。对遮挡实验作者坦白两处局限：遮挡物先于形状 700 ms 出现，利于图形—背景分离，同时呈现的更严苛条件下选择性是否保留未知；且单细胞水平找不到与"形状完整知觉"（amodal completion）对应的相关物，可能更前部的区域承担了这一功能。

一句话总结

这一章的真正贡献是把"不变性"从一个知觉心理学词汇改造成可测量的双变量——选择性的程度可以变，偏好的排序不变——并用群体相对编码一锤定音；以我的理解，它埋下的伏笔同样重要：既然绝对发放率携带的是尺寸、线索显著性等信息，那么"重复/熟悉如何改变响应幅度"（后来被 Ringo 等人研究的刺激特异性适应）就有了一个现成的计算学解释位置。